Mientras caza las gemas necesarias para completar el ojo del dragón 2, Hipo descubre que un viejo amigo no es quien parece. Dagur se enfrenta a un enemigo del pasado.

Hipo y Estoico deciden emprender una desesperada búsqueda de corteza de sauce para su uso medicinal, sin darse cuenta de que dejaron Berk totalmente desprotegida.

En un viaje a la Isla de las Doncellas Aladas en busca de lentes del ojo del dragón, Patán Mocoso desafía a Hipo como líder. En otra isla, nace un romance inesperado.

Al enterarse de que sus ancestros eran cazadores que exterminaron a los Dramillones, Patapez se propone descubrir si aún quedan dragones sobrevivientes de esa especie.

Hipo comienza a desconfiar cuando Brutosco llega para el cumpleaños número 19 de los gemelos y los anima a participar de un ritual que consta de tres peligrosos desafíos.

Un anuncio hace que Astrid se cuestione su relación con Hipo. Los jinetes descubren un Ala Acorazada que posee una lente del ojo del dragón soldada en el cuerpo.

Durante una visita a la Isla de las Doncellas Aladas, un Látigo Afilado se apega a Brutilda, y ella repentinamente intenta convertirse en una Doncella Alada.

Los voladores intentan matar a Viggo porque ya no les resulta útil, y este le roba el ojo del dragón y las lentes a Hipo para obligarlo a que lo ayude con su venganza.

Tras descubrir que Krogan utiliza un Canto Mortal para atraer y someter a Colaquemantes para su creciente ejército de voladores, los jinetes se lanzan a rescatarlos.

Luego de un ataque de los voladores a Estoico que lo deja gravemente herido, Hipo se halla dividido entre sus deberes de hijo y de líder de los jinetes.

Tras descubrir que muchos de los voladores siguieron a Heather a Vanaheim, los jinetes deben evitar que le informen a su líder sobre la ubicación de la isla sagrada.

Con la quinta lente en su lugar, el ojo del dragón 2 revela la posible identidad del rey de los dragones. Ahora, Patapez comprende enseguida dónde ir para encontrarlo.

Los jinetes se precipitan hacia el hogar del verdadero rey de los dragones, pero los voladores ya están allí y pronto se enfrentan cara a cara con la legendaria criatura.